Обнаружение поляризованного света животными
Как я упоминал ранее, помимо небольшого количества людей, способных видеть щётку Гайдингера в небе, поляризационные характеристики света для людей невидимы. Однако множество животных могут обнаружить один или оба аспекта линейно поляризованного света (см. массивный обзор Talbot Waterman [1981] и ещё более массивную книгу Horvath and Varju [2004] для полного списка таксонов). Членистоногие опережают всех в этой способности, особенно насекомые, хотя также большинство ракообразных, а также некоторые пауки и скорпионы. На самом деле, необычно обнаружить насекомое без поляризационной чувствительности. После членистоногих наибольшую чувствительность к поляризации демонстрируют беспозвоночные – головоногие. Среди позвоночных чувствительность к поляризации встречается реже и является более спорной, но была обнаружена у некоторых рыб (прежде всего форели и лосося), некоторых перелётных птиц и горстки амфибий и рептилий. Однако важно осознать, что существует серьезное ограничение выборки. Проверка чувствительности к поляризации является непростой задачей, и поэтому обычно проводится только у мигрирующих животных и тех, кто, как известно, особенно хорош в навигации, таких как некоторые пустынные муравьи. Истинная распространенность чувствительности к поляризации неизвестна.
Способность ощущать поляризацию света была разделена на два типа. Один из них известен как «поляризационная чувствительность». Животные, обладающие поляризационной чувствительностью, мало чем отличаются от людей, которые носят очки Polaroid. Поляризация влияет на интенсивность того, что они видят, но без постоянного вращения головой и обдумывания они не могут достоверно определить угол или степень поляризации, или даже отличить поляризацию от яркости. Другой тип известен как «поляризационное зрение». Животные с поляризационным зрением воспринимают угол и степень поляризации как нечто отдельное от простых колебаний яркости. Поведенчески это означает, что они могут различать два света с разной степенью и/или углами поляризации независимо от их относительной яркости и цвета. Это очень похоже на определение цветового зрения, которое включает в себя способность различать два света различного оттенка и/или насыщенности независимо от их относительной яркости. В то время как некоторые животные распознают различия в оси e-вектора независимо от относительной яркости и цвета, насколько мне известно, никто не различает в то же время степень поляризации (количество задействованных параметров сделало бы эксперимент утомительным). Таким образом, хотя технически ни одно животное не продемонстрировало, что оно полностью удовлетворяет требованиям истинного поляризационного зрения, некоторые животные, такие как медоносные пчелы, пустынные муравьи и муравьи-бегунки, каракатица и не перестающие удивлять ротоногие, вероятнее всего, обладают им.
В то время как некоторые утверждают, что поляризация света может влиять на его передачу через хрусталик и роговицу (через законы отражения, описанные ранее в главе), похоже, что к поляризационная чувствительность, независимо от того, поднимается ли она до уровня поляризационного зрения или нет, в основном проистекает из дихроичного характера хромофоров зрительных пигментов. Как мы обсуждали в главе 4, хромофоры сетчатки, обнаруженные в зрительных пигментах, являются длинными молекулами. Оказывается, что они, скорее всего, поглощают свет, если длинная ось хромофора параллельна e-вектору падающей волны и менее вероятно поглощает свет, если две оси перпендикулярны. Другими словами, каждый зрительный пигмент является крошечным фильтром Polaroid.
Тем не менее, чтобы обеспечить чувствительность животного к поляризации с использованием подобного дихроизма, должна существовать структура на двух более высоких уровнях организации: (1) зрительные пигменты должны быть выровнены внутри клетки (по меньшей мере, частично), и (2) клетки должны быть ориентированы требуемым способом внутри глаза. У беспозвоночных это достигается путем упаковки пигментов в пальцевидные выступы (известные как «микроворсинки») рабдомеров-фоторецепторов и последующего размещения клеток в глазу, так что набор точек выступов направлен вдоль разных осей (рисунок 8.7).
Возможно, что в некоторых случаях зрительные пигменты выравниваются цитоскелетом внутри каждой микроворсинки (Horvath and Varju, 2004), но это не является необходимым условием. Как мы упоминали в главе 4, зрительные пигменты являются мембранными белками и поэтому включены в поверхность каждой микроворсинки. Даже если они расположены на этой поверхности случайным образом, при взгляде сверху хромофоры будут по-прежнему иметь слабое статистическое выравнивание, параллельное оси микроворсинки, поскольку хромофоры с каждой стороны микроворсинки ограничены геометрией, чтобы находиться в плоскости мембраны и, таким образом, параллельно длинной оси микроворсинки. Они будут наклонены к оси или от неё, но все равно будут параллельны, пока происходит дихроизм. Это может быть сложно понять, и лучший способ самому убедиться в этом – нарисовать набор коротких случайных линий на цилиндрическом воздушном шаре, а затем посмотреть на него. Вы увидите, что линии в центре воздушного шара носят случайный характер, но по мере того как вы добираетесь до каждого края, где изгибы шара начинают отклоняется от вас, линии начинают выравниваться. Некоторые будут короче, чем раньше (потому что вы видите их в перспективе), но они с этой точки зрения по-прежнему выглядят параллельными, и эта точка является той же, с которой падает свет. Это статистическое выравнивание, конечно, слабее, чем реальное нарочное выравнивание зрительных пигментов, но все же является достаточным для обеспечения поляризационной чувствительности.
Расположение фоторецепторов и микроворсинок в глазу сильно варьируется в зависимости от таксонов. У многих животных с составными глазами можно увидеть ортогональный массив, в котором половина клеток внутри омматидия (фасета) имеют микроворсинки, перпендикулярные к таковым другой половины. В других оматидиях существуют клетки с выступами, указывающими более чем на две оси. Опять же в глазах у беспозвоночных все выступы внутри омматидия направлены вдоль одной оси, но эта ось варьируется между соседними омматидиями. Разнообразие устройств велико и может быть озадачивающим (см. Waterman, 1981, Wehner и Labhart, 2006, для получения обширных обзоров), но всё это приводит к одному результату. А именно, даже если разные фоторецепторы имеют одинаковый зрительный пигмент и видят одинаковую энергетическую облучённость, количество поглощаемого света различается в зависимости от ориентации микроворсинок клеток относительно доминирующего e-вектора падающего света. Затем животное должно сравнить поглощение света между этими различными фоторецепторами, чтобы извлечь из сравнения степень и угол поляризации, точно так же, как наш глаз сравнивает количество света, поглощаемого различными соседними колбочками для определения цвета.
Почти все фоторецепторы у беспозвоночных имеют микроворсинки, а зрительные пигменты повсеместно дихроичны. Кроме того, обычно для фоторецепторов характерна некоторая регулярная геометрическая компоновка. По этим трём причинам поляризационная чувствительность является почти состоянием «по умолчанию» у беспозвоночных с фоторецепторами-рабдомерами. Хотя это может быть полезно (как мы обсудим в следующем разделе), это также может привести к проблемам, особенно у животных с цветным зрением, которое предполагает сравнение сигналов между соседними клетками, содержащими различные зрительные пигменты. Итак, если соседние микроворсинки ориентированы в разных направлениях, поляризация падающего света будет влиять на поглощение в фоторецепторах и изменять воспринимаемый цвет. Некоторые беспозвоночные (особенно бабочки, для которых особенно важны цветное зрение), как представляется, обошли эту проблему, повернув их рабдомы вдоль оси светового пути (Wehner and Bernard, 1993). Таким образом, когда свет проходит через клетку и поглощается, он взаимодействует с микроворсинками под разными углами, что усредняет дихроизм. Другим решением было бы разместить четвертьволновую пластинку перед фоторецепторами, преобразуя любой входящий линейно поляризованный свет в свет круговой поляризации, который фоторецепторы не воспримут как поляризованный. Однако это сработает только в том случае, если оси четвертьволновой пластины находятся под углом 45° к углу поляризации падающего света. Хотя я не уверен, что какие-либо животные на самом деле это делают, одно животное, до которого мы доберёмся через мгновение, использует четвертьволновую пластину для гораздо более интересного трюка.
Как можно видеть из даже короткого обсуждения выше, нейробиология поляризационной чувствительности и поляризационного зрения удивительно хорошо развита. Я не могу здесь отдать должное достижениям всей области, и, так же как с биолюминесценцией, я собираюсь ограничиться несколькими особыми случаями, подчёркивающими интересную оптику.
Первым «особым» случаем являются позвоночные. В то время как поляризационная чувствительность, безусловно, реже среди позвоночных, она существует. Это привело к некоторому противоречию, поскольку, в отличие от фоторецепторов беспозвоночных, палочки и колбочки позвоночных не имеют направленных в стороны микроворсинок. Вместо этого зрительные пигменты упакованы в мембраны стопок дисков. Учитывая эту геометрию, падающий свет «увидит» хромофоры, ориентированные под всеми углами. Честно говоря, никто не имеет универсального решения этой загадки, а механизм поляризационной чувствительности у позвоночных остаётся – вместе с механизмом магниторецепции у животных – одним из двух святых граалей сенсорной биологии.
Из того немного, что нам известно (гораздо меньше людей работают над поляризацией зрения позвоночных, чем беспозвоночных), мы знаем, что не все клетки глаза у воспринимающих поляризацию позвоночных чувствительны к поляризации, что исключает возможность того, что за поляризацию несёт основную ответственность оптическая система глаза. Другими словами, не похоже, что лосось и форель носят поляризованные солнцезащитные очки, и это заставляет нас искать особые адаптации в самих фоторецепторах. Существуют три основные гипотезы. Во-первых, было отмечено, что в некоторых колбочках анчоусов диски ориентированы вдоль длинной оси, а не перпендикулярно к ней, как в типичных колбочках. Это приблизительно похоже на геометрию фоторецепторов беспозвоночных, и поэтому может обеспечить чувствительность к поляризации. Эти колбочки также подстелены отражающим тапетумом, ориентированным под таким углом, который будет предпочтительнее отражать поляризованный свет назад к фоторецептору, увеличивая его чувствительность к данному e-вектору. Однако, насколько я знаю, такая система была найдена только в анчоусах.
Вторая гипотеза включает в себя двойные колбочки, представляющие собой склеенные друг с другом пары колбочек, обычно содержащих один и тот же зрительный пигмент, и разделенные только длинной плоской мембраной. Идея состоит в том, что морфология и градиент показателя преломления двойных колбочек таковы, что один угол поляризации передается легче, чем перпендикулярный. Однако измерения дифференциальной передачи колбочек показывают, что этот эффект мал, только около 1% -5%, и, вероятно, недостаточен для восприятия наблюдаемой поляризационной чувствительности. Близкая гипотеза включает двойные колбочки (обычно имеющие два разных зрительных пигмента). В этом случае поляризационная чувствительность, как полагают, обусловлена поляризованными отражениями на границе раздела между двумя клетками. Утверждается, что угол границы таков, что входящий свет достаточно хорошо разделён на два его поляризационные компонента, причем один компонент отражается обратно в одну колбочку, а другой преломляется в третью УФ-чувствительную колбочку (рисунок 8.8). Таким образом поляризация падающего света влияет на количество падающего света, и, следовательно, поглощаемого УФ-колбочкой (подробнее см. Novales Flamarique et al., 1998).
В заключительной гипотезе отмечается, что диски, содержащие фотопигменты внутри колбочек и палочек, никогда не согласуются полностью с осью входящего света. Это отсутствие выравнивания означает, что каждый диск будет слегка дихроичным (из-за статистического выравнивания от наклона, подобно краям микроворсинок). Ник Робертс использовал оптические пинцеты, чтобы заставить отдельные фоторецепторы позвоночных по существу стоять на головах на предметном стекле микроскопа, а затем выпускал крошечный луч поляризованного света вдоль длины клетки. Это специализированное применение техники, известной как «микроспектрофотометрия», которая используется для измерения спектров поглощения фоторецепторов. Он обнаружил небольшое количество дихроизма, порядка нескольких процентов. Опять же, неясно, достаточно ли этого, чтобы объяснить поляризационную чувствительность позвоночных. Кроме того, неизвестно, происходят ли небольшие наклоны дисков в глазу в произвольном порядке, и можно ли провести точные сравнения между клетками с разными наклонами.
В целом, механизмы поляризационной чувствительности у позвоночных – спорная тема, часто рождающая больше пыла, чем света. Разобраться в ней сложно, особенно поскольку только немногие позвоночные демонстрируют устойчивую реакцию на поляризацию, и видимо существует множество механизмов, возможно, даже внутри одного вида.
Возвращаясь к беспозвоночным, я хотел бы выделить несколько их разновидностей, делающих всё по-другому, и начать с того, на что ушло пять лет моей жизни. Я поступил в аспирантуру без опыта в биологии и имея даже ещё меньше опыта в исследованиях. Поэтому, несмотря на все усилия моего руководителя, я выбрал классический высокорисковый и одновременно неблагодарный предмет для диссертации: поляризационная чувствительность у иглокожих, особенно офиуров (змеехвосток). В одном отношении я сделал хороший выбор. Кальцитовый эндоскелет иглокожих – увлекательная субстанция. В зависимости от таксонов и функций он может принимать множество различных ультраструктур, но в целом эндоскелет представляет собой сложную губчатую сеть, в которой неминерализованная часть пространства заполнена органическим материалом (клетками, соединительной тканью и т.д.) (Рисунок 8.9).
Несмотря на такую сложность, в большинстве случаев вся скелетная пластинка оптически работает как единый кристалл кальцита. Как мы обсуждали, кальцит обладает высокой двоякопреломляющей способностью. Поэтому, если один из двух показателей преломления совпадает с одним из показателей органического материала, тогда свет одной поляризации видит вещество с постоянным показателем преломления и, следовательно, проходит через него относительно беспрепятственно. Однако свет другой поляризации видит вещество с большим количеством границ между средами, и, таким образом, рассеивается и ослабляется. Другими словами, ткань иглокожих функционирует как поляризатор дифференциального рассеяния вместо дифференциального поглощения. На самом деле это была одна из оригинальных идей, изученных Эдвином Лэндом во время его работы над коммерческим поляризатором. Я проверил отдельные шипы и пластинки офиура Ophioderma brevispinum и обнаружил, что некоторые их виды действительно поляризуют свет. Пока всё шло хорошо, но для продолжения работы над диссертацией необходимо было доказать, что животные поведенчески реагировали на поляризованный свет, и это оказалось кошмарно сложным. В конце концов я это доказал (Johnsen, 1994), но посоветовал бы другим людям с осторожностью подходить к поведенческим экспериментам на иглокожих. Великий зоолог беспозвоночных Либби Хайман не шутила, когда сказала: «Я также приветствую здесь иглокожих, как благородную группу, специально созданную чтобы озадачить зоолога».
Второй случай включает поляризационную чувствительность через отражение от тапетума. Мари Даке (Dacke et al., 1999) обнаружила, что задне-срединные глаза паука-гнафозида Drassodes cupreus (смотрящие прямо на небо) сильно отличались от остальных. Во-первых, казалось что глаза не имели никакого фокусирующего аппарата, состоя только из плоского рогового окна прямо над сетчаткой. Однако под сетчаткой был ярко-синий тапетум, который, благодаря обычным законам отражения, преимущественно отражал свет одной поляризации (она обнаружила это, рассматривая глаз через поляризатор, по мере вращения которого отражение становилось то ярким, то тусклым) (рисунок 8.10). Зависимость отражения этого света от поляризации усиливает естественный дихроизм фоторецепторов. Глаза находятся под углом 90 ° друг к другу, поэтому сравнение их отклика даёт паукам отличную чувствительность к поляризации.
Последний случай – это последний привет от ротоногих (или крайний привет, как уверяет меня мой коллега Том Кронин). Как мы уже обсуждали, эти красочные и флуоресцентные животные имеют независимо вращающиеся глаза с по меньшей мере двенадцатью классами фоторецепторов и истинным поляризационным зрением. Если этого недостаточно, чтобы считать их особенными, то них есть один последний козырь в рукаве, зрительная способность, до сих пор неизвестная ни у какого другого животного. Ротоногие могут различать свет правой и левой круговой поляризации (Chiou et al., 2008). Они делают это, комбинируя нормальный зрительный аппарат беспозвоночного, обнаруживающий линейно поляризованный свет, с четвертьволновой пластинкой. Любой падающий свет круговой поляризации преобразуется в линейно поляризованный свет, который затем может быть обнаружен. Направление поляризации (влево или вправо) света с круговой поляризацией влияет на ось e-вектора преобразованного линейно поляризованного света и благодаря этому может быть распознано. Примечательно, что четвертьволновая пластинка на самом деле является клеткой-фоторецептором. Во многих составных глазах каждый омматидий содержит семь больших клеток (обычно называемых «R1-R7»), выровненных как пучок соломинок, параллельных оси входящего света, и восьмой клетки гораздо меньшего размера (называемой «R8»), находящейся сверху (см. рисунок 8.7). Часто R8 отвечает за чувствительность к ультрафиолетовому излучению, но в этом случае он имеет именно нужную толщину и двойное лучепреломление, чтобы работать как четвертьволновая пластина. Две оси двойного лучепреломления находятся под углом 45 ° к осям микроворсинок в R1-R7, что также указывает на то, что вся конструкция является не случайностью, а адаптацией.
Ещё более примечательно, что четвертьволновая пластинка работает в широком диапазоне длин волн. Поскольку, по определению, четвертьволновая пластинка создает разность фаз в 90° между двумя поляризациями, можно предположить, что она будет действительно четвертьволновой пластинкой только для одной длины волны. Именно типичная зависимость фазового замедления от длины волны вызывает симпатичные цвета, которые можно увидеть, если смотреть на двоякопреломляющие материалы между перекрёстными поляризаторами. Однако клетке R8 удалось нарушить то, что кажется простым и нерушимым законом арифметики (Roberts et al., 2009). Он может это сделать, потому что, как мы обсуждали, существуют два типа двоякопреломления – внутреннее и формы. В этом случае внутреннее двоякопреломление относится к молекулам липидных мембран в R8, а двоякопреломление формы относится к параллельным массивам микроворсинок той же клетки. Они оказываются зависимыми от длины волны разным образом, и их сумма (которая является измеренным двоякопреломлением) оказывается постоянной. Ого.
Этот замечательный набор адаптаций, в купе с другими, лишь немного менее примечательными адаптациями для восприятия линейной поляризации света у других животных, ставят вопрос: «Зачем вообще живое ввязывается во все эти сложности?» Оказывается, поляризационная чувствительность может быть полезна в ряде случаев. Однако, как и физиология поляризационной чувствительности, её экология является большой и сложной областью. Итак, следующий раздел – это только краткое введение.